Первым экспонатом стал дальний бомбардировщик Ту-4. Эта машина в 1957— 1958 гг. проходила плановый ремонт в мастерских и плавно перекочевала в музей. В конце года музей-выставка располагал уже несколькими натурными экспонатами. Помимо Ту-4, в коллекцию поступили По-2, Як-18, Ла-11, Ла-15, образцы авиационного вооружения. В последующие два года из Центрального дома авиации (ныне Центральный дом авиации и космонавтики) поступили «Вуазен», «Сопвич», МиГ-15, двигатели. От других организаций авиационной промышленности удалось получить Ил-10, Ил-12,Ту-2, МиГ-9, АНТ-2. К весне 1960 г. музей-выставка представлял собой весьма впечатляющую коллекцию, в которой насчитывалось 586 единиц хранения. Первую экскурсию в музее провели в День Советской Армии, 23 февраля 1960 г. До января 1961 г. музей посетило почти 10000 человек. Много это или мало? Очень много для того времени. Музей ведь находился на «режимной» территории, попасть на которую получалось далеко не у каждого гражданина СССР, особенно ежели гражданин был мирным, без погон. Вплоть до распада СССР музей функционировал в полузакрытом режиме — для простых граждан экскурсии проводились группами по предварительным заявкам.
Статус «музея-выставки» официально изменился 30 января 1971 г. с преобразованием ее в Музей Военно-Воздушных Сил СССР. С тех пор музей во всем мире он известен именно как «Музей ВВС в Монино», хотя в 2000 г. он стал именоваться «Федеральное государственное учреждение — Центральный музей ВВС», а позже стал филиалом Центрального музея Вооруженных Сил России.
Ту-4 — начало истории музея в Монино
В-25 «Митчелл» — самолет, восстановленный энтузиастами авиации
На протяжении всей истории существования музея главной притягательной силой для посетителей являются «живые» самолеты. Пополнялась коллекция разными способами. Так, пикирующий бомбардировщик Пе-2, один из первых экспонатов музея-выставки (передан в музей в июле 1959 г.), собрали из трех «пешек», которые использовались в качестве мишеней на артиллерийском полигоне в Красноармейске. СБ, ДБ-3, Ил-2, И-15бис, Р-63 «Кингкобра», A-20G «Бостон» восстановлены из разбившихся самолетов. Есть в музее и качественно выполненные авиационными заводами реплики: И-16, Су-2.
Подавляющее большинство экспонатов за свою карьеру налетали сравнительно немного часов. В музей отдавали аварийные машины (Су-7Б прослужил в строевом полку до аварии всего полгода) или самолеты, летавшие «криво» и уважением со стороны летчиков не пользовавшиеся. Хорошей традицией могла бы стать передача в музей опытных и экспериментальных машин. Таких самолетов Монино немало — МиГ-23, М-50, Т-4, Ту-22М0. Только в коллекции выставки на Ходынке их было, пожалуй, не меньше... Национального музея авиации на Ходынке не получилось, но и в Монино те самолеты не попали.
Истребитель-бомбардировщик Су-17